En una playa de Japón, unos pescadores descubren un huevo gigantesco. El huevo es vendido a Yamamura, un corrupto hombre de negocios que pretende incubarlo para convertir a la criatura contenida en él en la principal atracción de un parque temático de próxima inauguración. Yamamura no toma en serio a las dos diminutas gemelas protectoras de Mothra, las Aelinas, que lideran una iniciativa popular para que el huevo sea devuelto a su madre, que solo accederá a enfrentarse con Godzilla cuando este amenace la integridad de su criatura.

Tres monstruos (Mothra, Godzilla y Rodan) se alían para salvar al Japón (y al mundo entero, occidental y no occidental) de la destrucción a la que se ve amenazado por el terrible monstruo de tres cabezas Ghidorah.

Un par de gemelas de aspecto diminuto, habitantes de la isla de Beru, custodian celosamente a su deidad "Mothra". Desgraciadamente, son raptadas y trasladadas a Tokio por un expedicionario sin escrúpulos para ser explotadas artísticamente. Las gemelas utilizarán sus poderes místicos para revivir al gusano gigante a través de la telepatía. Éste a su vez se dirigirá a Tokio, con el firme propósito de recuperar a sus guardianas, ya convertido en polilla gigante y arrasándolo todo a su paso.