A los pocos días de que el misterioso nuevo estudiante Kawagami Tomie se une a un salón de clases de la escuela secundaria, literalmente se desata el infierno. Las simples luchas internas entre niños y niñas por la sombra opresiva de Tomie pronto dan paso a una violencia alucinante, que culmina en una disección grisácea que finalmente conduce al suicidio, la locura y aún más violencia.

La historia comienza con el inminente concurso que se celebra en el instituto Shibazaki y con la separación de la banda. Su cofundadora, Kei, decide pedir a la estudiante de intercambio coreana, Son, que sea la vocalista del grupo. El problema es que Son no se sabe las canciones y apenas habla japonés y sólo quedan tres días para el concurso.

Rou regresa a la granja del seminario rural donde estudió cuando era niño y fue abusado por sacerdotes. Rou ha tenido recientemente un historial de violencia, y lleva esta ira al seminario, provocando una serie de atrocidades dentro del retiro aparentemente pacífico; de hecho, gran parte de Whispering consiste en secuencias de perversión sexual que le permiten a Mori comentar sobre el ciclo de abuso. y cómo la distorsión de la sexualidad y la espiritualidad puede crear un infierno en la tierra.