Ambientada 1300 años después de los acontecimientos de Cómo entrenar a tu dragón, los dragones son ya sólo una leyenda para el mundo moderno. Cuando una anomalía geológica abre una enorme fisura a kilómetros de profundidad en la superficie de la Tierra, científicos de todo el mundo se reúnen en un nuevo centro de investigación para estudiar el misterioso fenómeno. Pronto, un grupo de niños inadaptados, fueron llevados al lugar por sus padres, descubren la verdad sobre los dragones y el lugar donde se esconden, un secreto que deben guardar para proteger lo que han descubierto.

La agente del FBI Olivia Dunham y su jefe, el agente Broyles, se encargan de esclarecer fenómenos inexplicables. En sus investigaciones, cuentan con la ayuda del doctor Bishop, un científico despistado que sabe más de lo que parece, y de su hijo Peter.